Vi följer drottning Elizabeth II från hennes bröllop 1947. Säsong tre täcker tidsperioden mellan 1964 och 1977 och introducerar en enastående ny ensemble gjuten av Olivia Colman och Tobias Menzies. Från och med Harold Wilsons val som drottningens första Labour premiärminister och slutar med Elizabeth II:s silverjubileum, följer det avgörande ögonblick som Winston Churchills död och statsbegravning, Aberfankatastrofen, månlandningen på Apollo 11 och prins Charles tillsättning som prins av Wales.